Phylogeographic and population genetic structure of bighorn sheep (Ovis canadensis) in North American deserts

Fossil data are ambiguous regarding the evolutionary origin of contemporary desert bighorn sheep ( Ovis canadensis subspecies). To address this uncertainty, we conducted phylogeographic and population genetic analyses on bighorn sheep subspecies found in southwestern North America. We analyzed 515 base pairs of mtDNA control region sequence and 39 microsatellites in 804 individuals from 58 locations. Phylogenetic analyses revealed 2 highly divergent clades concordant with Sierra Nevada ( O. c. sierrae ) and Rocky Mountain ( O. c. canadensis ) bighorn and showed that these 2 subspecies both diverged from desert bighorn prior to or during the Illinoian glaciation (~315–94 thousand years ago [kya]). Desert bighorn comprised several more recently diverged haplogroups concordant with the putative Nelson ( O. c. nelsoni ), Mexican ( O. c. mexicana ), and Peninsular ( O. c. cremnobates ) subspecies. Corresponding estimates of effective splitting times (~17–3 kya), and haplogroup ages (~85–72 kya) placed the most likely timeframe for divergence among desert bighorn subspecies somewhere within the last glacial maximum. Median-joining haplotype network and Bayesian skyline analyses both indicated that desert bighorn collectively comprised a historically large and haplotype-diverse population, which subsequently lost much of its diversity through demographic decline. Using microsatellite data, discriminant analysis of principle components (DAPC) and Bayesian clustering analyses both indicated genetic structure concordant with the geographic distribution of 3 desert subspecies. Likewise, microsatellite and mitochondrial-based F ST comparisons revealed significant fixation indices among the desert bighorn genetic clusters. We conclude these desert subspecies represent ancient lineages likely descended from separate Pleistocene refugial populations and should therefore be managed as distinct taxa to preserve maximal biodiversity. Los datos de fosiles sobre el origen evolutivo de las ovejas del desierto ( Ovis canadensis subespecies) contemporaneas son ambiguos. Para dilucidar esta incertidumbre, llevamos a cabo analisis filogeograficos y de genetica de poblaciones entre cinco subespecies de ovejas del suroccidente de Norteamerica. Analizamos 515 pb de secuencia de la region control del ADN mitocondrial y 39 microsatelites en 804 ovejas de 58 localidades. Los analisis filogeneticos revelaron 2 clados altamente divergentes concordantes con ovejas de la Sierra Nevada ( O. c. sierrae ) y de las Montanas Rocosas ( O. c. canadensis ), y demostraron que estas dos subespecies divergieron antes o durante la glaciacion de Illinois (315,000–94,000 anos). Las ovejas del desierto formaron varios haplogrupos recientemente derivados concordantes con las subespecies de Nelson ( O. c. nelsoni ), Mexico ( O. c. mexicana ) y peninsular ( O. c. cremnobates ). Las estimaciones correspondientes al tiempo de separacion efectiva (17,000–3,000 anos) y edades de haplogrupos (85,000–72,000 anos) son los plazos mas probables para las divergencias entre subespecies de ovejas del desierto dentro de la ultima glaciacion maxima. Analisis de redes de haplotipos de union de medias y analisis bayesianos de lineas de horizonte indicaron que las ovejas del desierto formaron una poblacion historicamente grande y diversa en terminos de haplotipos, que luego perdieron gran parte de su diversidad a traves de un descenso demografico. Utilizando datos de microsatelites los analisis DAPC y TESS indicaron agrupamiento genetico concordante con la distribucion geografica actual de las tres subespecies. Asimismo, comparaciones de F ST con datos de microsatelites y mitocondriales revelaron indices de fijacion significativos entre los grupos geneticos de ovejas del desierto. Concluimos que estas subespecies de ovejas del desierto representan linajes antiguos que probablemente descienden de poblaciones de distintos refugios del Pleistoceno, y que por lo tanto deben ser manejadas como taxones distintos para preservar su biodiversidad maxima.